Cotesia congregata

    La guêpe Cotesia congregata doit, pour se perpétuer, pondre ses oeufs dans la chenille du sphinx du tabac (Manduca sexta). La chenille sert alors de garde-manger aux larves de la guêpe et en meurt lorsque celles-ci, ayant atteint un stade de maturité suffisant, s'expulsent du corps exsangue de leur hôte et continuent leur transformation à l'extérieur, se métamorphosant en pupes puis en adultes volants.
Plus de la moitié des hyménoptères se perpétuent ainsi. Bien entendu, l'insecte hôte ne se laisse pas faire. Son principal mécanisme de défense consiste à entourer l'oeuf du parasite d'une sorte de capsule de cellules qui libèrent des substances toxiques pour détruire le corps étranger. Depuis l'adoption d'un mode de vie parasitaire par les hyménoptères au jurassique, l'espèce hôte a constamment évolué car les gènes lui permettant d'échapper au parasitisme ont été favorisés. En réponse, de nouveaux moyens d'éviter les défenses immunitaires de la chenille ont, à leur tour, été sélectionnés chez l'hyménoptère.
Les deux organismes ont ainsi évolué en parallèle de manière à ce que le parasite trouve toujours de quoi manger. Ainsi, un virus permet à la guêpe de manipuler la physiologie de la chenille pour que ses larves puissent se développer.

Emergence des larves de guêpe d'une chenille Manduca sexta parasitée (Photo provenant du site http://www.biochemistry.ucr.edu)

Des particules virales ayant la forme de baguettes cylindriques incluses dans une matrice protéique sont en effet introduites en même temps que les oeufs du parasite lors de la ponte dans le corps de la chenille. Là, les gènes du virus s'expriment entraînant des modifications dans la physiologie de l'hôte.
Ces modifications induites peuvent différer selon les systèmes biologiques mais elles sont toujours avantageuses pour le parasite. Elles se divisent en deux catégories: l'inactivation des mécanismes de défense de l'hôte et la perturbation de son développement. Généralement, la chenille parasitée n'effectue pas sa métamorphose et reste bloquée dans un stade prépupal, ce qui permet au parasite d'achever son propre développement.

Pour comprendre le rôle de ces virus, plus précisément des polydnavirus, dans la réussite parasitaire des guêpes, il est important de connaître non seulement les protéines exprimées dans l'hôte mais aussi la manière dont leur production est contrôlée par la guêpe ainsi que leur véritable nature.

C'est à cela que s'emploie l'équipe de génétique de l'IRBI (Institut de Recherche sur la Biologie de l'Insecte). Un des enjeux, à terme, serait de réussir à mettre au point de nouvelles méthodes de contrôle d'insectes nuisibles grâce à une meilleure connaissance des bases moléculaires de ces mécanismes de contournement des défenses de l'hôte. Les résultats publiés dans Science (8 octobre 2004 ; 306:286-289) permettent de lever en grande partie le voile sur les zones d'ombre qui persistaient concernant l'organisation du génome viral, son origine évolutive et ses particularités.

Première surprise, la séquence complète de l'ADN (environ 568 000 paires de bases) de la particule virale introduite dans la chenille révèle une organisation complexe qui ressemble plus à une région génomique d'eucaryote qu'à celle d'un virus. Contrairement à celui d'autres virus connus, l'ADN du polydnavirus est très dense en gènes ; il comprend au total 156 régions codantes, dont 42 % n'ont pas d'homologie avec des gènes déjà décrits. De plus,ce génome ne contient aucun ensemble de gènes que l'on puisse relier à une famille virale connue, ni de gène similaire à un gène capital de virus.
Autre caractéristique singulière, l'abondance des familles de gènes: 66 gènes sont organisés en 9 familles. Autre fait intéressant, les protéines produites à partir de 4 de ces familles de gènes contiennent des domaines précédemment décrits dans des toxines utilisées par des bactéries pathogènes (Pseudomonas, Yersinia, Salmonella,...) ou des vers parasites, autrement dit par des bactéries et des eucaryotes.
L'hypothèse serait que ces gènes de virulence pourraient avoir été sortis du génome de la guêpe au cours de l'évolution des lignées. Ces polydnavirus ne descendraient donc pas d'un grand génome de virus: ils auraient été construits à partir du génome de la guêpe grâce à un système de production d'ADN circulaire - car le génome présent dans les particules produites dans l'ovaire de la guêpe est constitué de 30 cercles d'ADN.
En revanche, les protéines de chacune des capsides contenant ce génome seraient d'origine virale, probablement acquises au cours d'une infection. Les gènes impliqués dans la réplication de ce virus originel n'ont probablement pas été transférés dans le génome de la guêpe.
"La nature", estime Jean-Michel Drezen, chargé de recherche au CNRS, "a ici développé une technique de transfert de gènes qui fait songer aux approches médicales actuellement entreprises pour fabriquer des pseudovirus utilisés pour véhiculer des gènes à visée thérapeutique et leur permettre de s'exprimer."

L'étude des bases moléculaires des intéractions hôte-parasite chez l'insecte pourrait conduire à l'identification de nouveaux insecticides naturels et à la mise au point de produits sans danger pour l'environnement, mais aussi à celle de technologies innovantes pour le contrôle des insectes. Les molécules produites par des parasites et/ou des virus associés, et toxiques pour l'hôte, devraient se révéler plus sélectives du fait de la spécificité considérable des mécanismes de régulation de l'hôte par le parasite.

• Drezen JM, Provost B, Espagne E, Cattolico L, Dupuy C, Poirie M, Periquet G, Huguet E. Polydnavirus genome: integrated vs. free virus. J Insect Physiol. 2003 May;49(5):407-17
• Espagne E, Dupuy C, Huguet E, Cattolico L, Provost B, Martins N, Poirie M, Periquet G, Drezen JM. Genome sequence of a polydnavirus: insights into symbiotic virus evolution. Science. 2004 October;306:286-289